人类干扰对南方海獭能量消耗的影响研究

[文章正文内容]

随着沿海地区人口和旅游业的增长，海洋野生动物受到干扰的可能性也随之增加。由于其高代谢率，海獭 (Enhydra lutris) 特别容易因人类干扰而增加能量消耗。我们使用了扫描调查，在 5 年 (2015–2020) 的时间里，监测了美国加利福尼亚州 3 个研究地点（Monterey、Moss Landing 和 Morro Bay）南方海獭 (E. l. nereis) 的活动和潜在的干扰刺激。我们开发了一个基于过程的、分层的海獭行为模型，并将其拟合到调查数据中，以研究活动如何响应干扰刺激的发生和接近程度而变化，同时控制地点、群体大小、幼崽与成年的比例以及海带或鳗草冠层的存在与否。我们将模型结果与已发表的特定活动代谢率估计值相结合，将估计的活动变化转化为相应的能量消耗。我们发现，干扰刺激对海獭行为的影响具有地域特异性，并随与干扰刺激的距离呈非线性变化。我们的模型结果表明，平均而言，当刺激物距离大于 29 米时，海獭群体受到干扰的可能性 <10%，尽管该阈值因地点、群体大小和其他几个协变量而异。根据在 Monterey 的 Cannery Row 观察到的干扰频率和幅度，我们估计成年雄性、雌性和带有大幼崽的雌性的能量消耗分别增加了 7.2%、5.4% 和 5.4%。我们在 Moss Landing 的 wildlife platform（5.8%、4.4% 和 4.3%）和 Morro Bay 的 T-pier（5.2%、4.0% 和 3.9%）观察到类似的成本增加。我们的分析代表了一种估计人类干扰的行为反应和能量消耗的新方法，加深了对人类活动如何影响海獭的理解，并为管理提供了可靠的科学依据。

在保护政策和管理中，人与野生动物的互动日益受到关注(Houston et al. 2012, Soulsbury and White 2015, Nyhus 2016, Hodgson et al. 2020)。随着户外休闲活动的增加，人与野生动物的相遇也随之增加(Hodgson et al. 2020)，这可能导致动物改变行为或经历生理反应(Nowacek and Wells 2001, Weimerskirch et al. 2002, Bejder et al. 2009, Booth 2020)。这些反应可能包括躲避(Lunn et al. 2004, Martin et al. 2010)、减少进食活动(Williams et al. 2006, Lusseau et al. 2009, Booth 2020)和刺激压力反应(Hill et al. 2004, Dantzer et al. 2014)，这可能导致隐蔽的生理后果(Culik et al. 1990, Weimerskirch et al. 2002)。在近岸沿海地区，户外海洋休闲活动越来越受欢迎(Beery et al. 2021)。休闲活动者和管理机构对日益增加的用户流量对海洋野生动物造成的后果知之甚少(Houston et al. 2012, Soulsbury and White 2015)，并且随着海洋休闲活动的增加，其对沿海野生动物的影响也可能增加。

为了确定人为干扰（以下简称人类干扰，或简称为干扰）如何影响野生动物，通常需要用一些具有生物学意义的指标来量化这些影响(Benham 2006, Beale 2007, Soulsbury and White 2015, Gaynor et al. 2018)。然而，量化人类干扰的方法各不相同(Culik et al. 1990, Weimerskirch et al. 2002, Benham 2006, Williams et al. 2006)，其中大多数研究侧重于行为反应(Curland 1997, Benham 2006, Castro et al. 2021)，这是因为测量生理或能量成本具有挑战性。了解人类干扰的能量成本有助于评估生理影响，这最终可能导致健康、生存或繁殖的减少（例如，加利福尼亚海狮[Zalophus californianus]；French et al. 2011)。因此，将行为反应与代谢成本联系起来，是确定人类干扰对高危种群和具有重要生态意义的物种（如南方海獭(Enhydra lutris nereis)）的真正影响的重要一步。

由于其易于接近和对生态旅游者的吸引力，海獭面临着高度的人类干扰风险(Curland 1997, Benham 2006)。作为一种特别有魅力的物种，它们经常成为生态旅游、摄影和其他野生动物观赏活动的焦点。此外，它们是一种近岸物种，栖息在与海洋休闲者青睐的受保护沿海水道相同的区域，这进一步增加了它们受到人类干扰的风险。与旅游活动相关的频繁干扰是一个令人担忧的问题，因为海獭具有特殊的生物学特性；作为最近进化的海洋哺乳动物，海獭缺乏许多完全适应海洋生活方式的特征(Riedman and Estes 1990, Yeates et al. 2007)。由于体型较小，与其他海洋哺乳动物相比，海獭具有较大的表面积与体积之比。此外，它们生活在寒冷的水域中，并且缺乏其他海洋哺乳动物的鲸脂层，而是依靠浓密的毛皮进行隔热。这种组合导致高散热率和低储能能力，从而导致高能量成本来维持体温(Yeates et al. 2007, Wright et al. 2021)。因此，海獭表现出任何海洋哺乳动物所测量的最高的单位质量代谢率(Yeates et al. 2007, Thometz et al. 2014)。为了满足这种能量需求，海獭必须消耗大量的食物，花费高达 45% 的时间觅食，其余大部分时间用于休息以减少消耗(Yeates et al. 2007, Thometz et al. 2014)。由于长期受到人类干扰而减少的休息时间和增加的活动，可能会危及已经岌岌可危的能量平衡。

与海洋哺乳动物互动日益增长的兴趣和受欢迎程度，给野生动物管理者带来了挑战，他们既要保护物种，又要让公众能够享受和了解野生动物(Hoyt 2001, Sorice et al. 2003, Machernis et al. 2018, Pagel et al. 2020)。在美国，南方海獭受到《濒危物种法案》(U.S. Fish and Wildlife Service 1973)和《海洋哺乳动物保护法案》(U.S. Fish and Wildlife Service 1972)在联邦层面上的保护。《海洋哺乳动物保护法案》保护海獭免受人类干扰，“导致行为模式中断，包括但不限于迁徙、呼吸、哺乳、繁殖、觅食或避难”(U.S. Fish and Wildlife Service 1972)。然而，这个定义很宽泛，对于沿海物种来说，执行这项政策具有挑战性(Sorice et al. 2003)。

为了发布防止干扰野生动物的指南，各机构经常建议人与野生动物之间应保持一定的空间；联邦法律没有规定任何距离标准。这些建议受几个因素的影响而变得复杂，即潜在的干扰刺激影响动物行为的距离因物种(Sorice et al. 2003, Tarlow and Blumstein 2007)或同一物种内的种群(Sorice et al. 2003, Benham 2006)而异，并且缺乏经验数据来告知建议，这通常会导致不一致或具有误导性的指南。

海獭对潜在干扰的反应可能取决于刺激的类型和数量、刺激与海獭的距离、栖息地特征以及地理和人口背景。几个环境和行为因素也可能影响海獭对刺激的反应。海獭优先使用具有海带冠层的区域进行休息(Riedman and Estes 1990)。因此，海带中的干扰可能比开阔水域中的干扰更成问题，在开阔水域中，海獭更有可能已经处于活动状态。某些地点可能经历更高程度的人类干扰，尤其是在它们靠近沿海入口点和旅游热点的情况下。在过去的研究中，已经观察到潮汐和风等环境条件与海獭的行为和活动相关(Estes et al. 1986)。群体大小和组成也可能相关；例如，在海带冠层中的一个大型群体中的海獭比在海带冠层外的单个海獭更有可能休息(Riedman and Estes 1990)，因此可能更容易受到干扰。因此，为了充分探索人类干扰的能量成本，有必要量化和控制这些协变量。

这项为期 5 年（2015-2020 年）的研究的目标是收集来自美国加利福尼亚州沿海旅游热点的海獭行为数据，并确定 1) 影响海獭行为反应的因素，2) 不同地点的人类干扰频率（定义为响应刺激而改变行为状态），3) 行为状态的变化如何随与刺激的距离而变化，以及 4) 人类干扰的能量成本。我们开发了一个基于过程的、动态的、分层的海獭行为模型，其中假设多个预测变量（包括潜在刺激的存在和距离）会影响海獭处于活动状态（而不是休息）的概率。我们将该模型拟合到使用瞬时扫描抽样收集到的海獭活动和干扰刺激的经验数据。然后，我们将模型结果与已发表的海獭代谢率(Yeates et al. 2007, Thometz et al. 2014)相结合，以产生对人类干扰海獭的生理成本的第一个定量估计。

研究区域

我们在加利福尼亚州的 3 个研究区域进行了行为观察：Monterey、Moss Landing 和 Morro Bay（表S1）。我们在 Moss Landing 的 3 个采样点和 Monterey 和 Morro Bay 的 2 个采样点收集了行为数据，总共 7 个采样点（图1)。选择研究区域是为了代表不同的海獭栖息地，包括开阔海岸（Monterey）和受保护的港口或河口栖息地（Moss Landing、Morro Bay）。我们在每个研究区域内选择了采样点，以代表潜在的人类互动水平范围，尽管已知所有研究区域都存在一定的人类干扰风险，因为它们靠近干扰源（船只下水点、海滩入口点、旅游目的地）。每个采样点的海獭数量和分布全年都在变化。在开阔海岸采样点的情况下，海带冠层的可用性随季节变化（冬季的大风暴会移除大部分地表海带冠层），这反过来会影响海獭在海带中休息的可能性。这种季节性趋势在没有海带的受保护港口，Moss Landing 的 Jetty 和 Seal bend 中并不明显，在所有季节，海獭都在那里形成大型休息群体。 图 1 在图形查看器中打开PowerPoint 美国加利福尼亚州的南方海獭分布范围，显示了 3 个研究区域（A），其中插图显示了每个研究区域内采样点的位置，我们在 2015-2020 年期间在这些采样点研究了干扰。Moss Landing 的站点用绿松石色表示（B）：Jetty road (JTTY; 36°48′34.7″N 121°47′17.5″W)、Seal bend (SEBE; 36°48′52.9″N 121°46′00.9″W) 和 wildlife viewing platform (WILD; 36°48′44.2″N 121°46′57.1″W)。Monterey 的站点用橙色表示（C）：Otter point (OP; 36°37′55.7″N 121°55′20.0″W) 和 Cannery row (CARO; 36°36′40.4″N 121°53′47.1″W)。Morro Bay 的站点用紫色表示（D）：Target rock (MBCT; 35°22′12.4″N 120°51′51.8″W) 和 Morro bay t-pier (MBTP; 35°22′10.3″N 120°51′20.3″W)。地图是使用 Google Earth (Google, Mountain View, CA, USA) 创建的。

方法

Sea Otter Savvy (SOS) 计划的学生、实习生和志愿者使用瞬时扫描抽样方法收集行为观察数据(Altmann 1974)。观察员从 2015 年 2 月到 2020 年 5 月进行了扫描抽样会话，在所有季节大约每周 3 次，总共进行了 853 次 2 小时的扫描会话，包括 1,706 小时的观察时间和 >100,000 次海獭活动状态的瞬时观察。观察是从每个采样点附近的陆基站点（包括公共观景区）进行的。观察员使用 20-60 倍的观鸟镜，每 15 分钟扫描一次预定义的（有界限的）空间采样框。对于在此采样框内检测到的每个海獭群体，观察员记录在扫描期间视觉遇到的每个海獭的瞬时行为、群体 250 米范围内任何潜在刺激的发生和身份（强制执行以确保准确的距离估计）以及每个潜在刺激与群体中心之间的距离（估计方法如下所述）。观察员没有指定发生过干扰，以避免主观地分配因果关系。为了确保观察员之间的一致性，我们根据 Yeates et al. (2007)中描述的标准，清晰地定义和分类了潜在的刺激（表1），并开发了一个行为图来区分活动行为与非活动行为（表2）。扫描会话轮班在 0600 到 1800 之间随机安排，以获取白天时段的代表性样本。

表 1. 潜在干扰刺激列表，包括船只大小分类和模型分类，用于研究美国加利福尼亚州海獭人为干扰的采样区域，研究时间为 2015-2020 年。 | 刺激类型 | 描述 | 分类 | 模型分类 | |---|---|---|---| | JS | 水上摩托艇 | 小型船只 | 1 | | LR | 皮划艇租赁 | 小型船只 | 1 | | KUR | 租赁皮划艇（未知运营商） | 小型船只 | 1 | | PK | 个人皮划艇 | 小型船只 | 1 | | ROW | 划艇或独木舟 | 小型船只 | 1 | | SU | 冲浪者 | 小型船只 | 1 | | SUP | 站立式桨板 | 小型船只 | 1 | | MSC | 多个小型船只 (2−4) | 小型船只 | 2 | | MSC4 | 多个小型船只 (>4) | 小型船只 | 3 | | DBC | 潜水艇，个人 | 中型船只 | 4 | | DBP | 潜水艇，包租 | 中型船只 | 4 | | FB | 渔船，非皮划艇 | 中型船只 | 4 | | HB | 狩猎船 | 中型船只 | 4 | | SAS | 帆船，小型 <15 英尺 | 中型船只 | 4 | | USGS | 研究船 | 中型船只 | 4 | | MMC | 多个中型船只 (>1) | 中型船只 | 5 | | SAL | 帆船，大型 >15 英尺 | 大型船只 | 6 | | WW | 观鲸船 | 生态旅游 | 7 | | CH | 包租船，钓鱼、观光 | 生态旅游 | 7 | | MCH | 多个生态旅游船 (>1) | 生态旅游 | 8 | | NOI | 嘈杂的人为声音 | 岸边 | 9 | | PS | 在岸上或码头的人 | 岸边 | 9 | | PSP | 在岸上带着宠物的人 | 岸边 | 10 | | SC | 水肺潜水员，游泳者 | 游泳者 | 11 | | NO | 没有刺激 | 无 | 12 |

表 2. 海獭行为图，包括在美国加利福尼亚州 2015-2020 年行为扫描期间使用的活动 (a) 与非活动 (i) 指定。

| 行为 | 描述 | 活动 | |---|---|---| | a | 休息但警觉，头部抬起 | i | | cr | 潜望镜，头部抬高，不觅食 | a | | d | 潜水，未知是旅行还是进食 | a | | dt | 旅行潜水 | a | | e | 进食或觅食 | a | | ff | 休息群体同时潜水 | a | | fgp | 雌性梳理依赖幼崽 | i | | gt | 梳理并向前移动 | a | | h | 拖到陆地上 | i | | hg | 高强度梳理 | a | | hs | 高强度游泳 | a | | i | 互动 | a | | lg | 低强度梳理 | i | | ls | 低强度游泳 | a | | m | 骑跨或交配 | a | | n | 雌性给幼崽哺乳 | i | | op | 海獭主动接触人 | a | | po | 人主动接触海獭 | a | | r | 休息 | i |

观察员使用激光测距仪（Bushnell Yardage Pro 1000；Bushnell，Overland Park, KS, USA）确定潜在干扰刺激物与海獭群体之间的距离（米）。在大多数情况下，潜在刺激物和海獭群体与观察站平行（成一直线），或者观察员可以轻松移动以获得平行视野，从而可以减去刺激物和群体的距离以获得两者之间的距离。当潜在刺激物和海獭不平行时，观察员记录群体和刺激物的罗盘方位和距离，我们使用标准三角测量技术来计算海獭和刺激物之间的距离。在极少数情况下，当群体距离我们的陆上观察站 ≤30 米时，我们将我们的存在（观察员数量）和距离作为潜在的干扰刺激物包括在内。

我们还记录了预计会影响海獭行为的外部因素：群体大小、幼崽存在、冠层覆盖率（包括海带和鳗草）、潮汐高度、一天中的时间和天气条件。我们将群体定义为单个海獭或彼此 10 米范围内的 2 只或更多海獭。因此，距离最近的邻居 >10 米的海獭被认为是单独的群体，这与用于区分海獭群体的已建立的标准协议一致（美国地质调查局，未发表的数据）。我们将幼崽的存在记录为存在或不存在（表明是没有依赖幼崽的独立个体）。然后，我们将幼崽的存在计算为用于分析的数值，即有幼崽的成年个体数量除以群体中海獭的总数量（即，0.25 的值表示群体中 25% 的海獭有依赖幼崽）。我们根据群体中位于地表冠层覆盖范围内的海獭比例，估计了海带或鳗草冠层覆盖率的指标（即，0 = 没有海獭位于冠层内，0.5 = 50% 的海獭位于冠层内，1 = 100% 的海獭位于冠层内）。我们还记录了可能影响海獭行为的几个环境变量，例如风速（平均节数）和潮汐高度（分为低-低 [<0]，低 [>0–0.9 米]，中 [1–1.2 米]，高 [1.2–1.8 米] 和高-高 [>1.8 米]）。

统计分析

我们开发了一个海獭行为在连续时间步长的动态分层模型，并使用贝叶斯方法将其拟合到观察到的数据。我们的分析方法代表了一个隐藏的马尔可夫模型(Taylor 2017)，其中时间 t 的隐藏状态变量（海獭处于活动状态的概率）受时间 t −1 的状态变量值以及其他几个协变量和随机效应的影响，而观察到的变量（计算出的活动海獭数量）仅受时间 t 的隐藏状态变量当前值的影响。假设可能影响状态变量的变量包括一个或多个潜在干扰刺激物的存在（和距离）以及海獭的人口组成（幼崽与成年的比例）、海獭是否位于冠层覆盖范围内以及环境条件（风速和潮汐状态；请参见表S2，以获取模型估计的所有参数的列表）。

过程模型

感兴趣的潜在动态状态变量是 A i ,t ，即站点 i 的海獭在时间 t 处于活动状态的概率。为了便于分析处理，我们使用 Logit 转换概率 γ i ,t = Logit(A i ,t) 执行所有计算。我们将 γ i ,t 视为随机变量： γ i , t ~ Normal ( γ expect , i , t , σ A ) , ${\gamma }{i,t}\unicode{x0007E}\text{Normal}({\gamma }{{expect},i,t},{\sigma }_{A}),$ (1)

其中 γ expect,i,t 是在给定当前条件下以及前一个时间步长的活动状态下，预期的 Logit 转换活动状态，标准误差项 σ A 是一个拟合参数，表示活动状态中无法解释的变化。假定预期的活动状态与前一个时间步长的活动状态相关，并且还受到一天中的时间、特定地点的差异、与潜在干扰刺激物的接近程度以及各种其他因素的影响： γ e x p e c t , i , t = ρ ⋅ γ i , t − 1 + ( 1 − ρ ) ⋅ γ 0 + ∑ j X i , t , j ⋅ β j + τ t + η i + δ i , t , ${\gamma }_{expect,i,t